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Origin and development of the wing circulatory organs in Drosophila melanogaster

Markus Tögel

Art der Arbeit

Dissertation

Universität

Universität Wien

Fakultät

Fakultät für Lebenswissenschaften

Betreuer*in

Günther Pass

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URN

urn:nbn:at:at-ubw:1-29835.04652.141964-3

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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)

Abstracts

Abstract

(Deutsch)

Im Unterschied zu Wirbeltieren besitzen Insekten nur ein einziges Gefäß in ihrem sonst offenen Kreislaufsystem. Dieses sogenannte Rückengefäß (Herz) verläuft in der dorsalen Mittellinie direkt unterhalb der Kutikula entlang der gesamten Länge des Tieres. Da die Hämolymphe frei zwischen den inneren Organen strömt, haben sich im Laufe der Evolution zusätzliche Pumpen entwickelt, die die langen und engen Körperanhänge, wie Beine, Antennen, oder Flügel, versorgen. Flügelkreislauforgane befinden sich immer im Scutellum, eine dorsale Aufwölbung jedes flügeltragenden Segments, aber unterscheiden sich hinsichtlich ihrer muskulösen Pumpen. In ursprünglichen flügeltragenden Insekten stellt das Rückengefäß selbst die Pumpe dar, während in vielen höheren Insekten separate Flügelherzen vorhanden sind. Basierend auf diesen vergleichenden Untersuchungen und der ultrastrukturellen Ähnlichkeit zwischen Flügelherzmuskel und Herzmuskel, wurde die Hypothese aufgestellt, dass die separaten Flügelherzen abgespaltene Teile des Herzens darstellen. Diese Doktorarbeit stellt die erste entwicklungsbiologische Untersuchung an Flügelkreislauforganen dar, um diese Hypothese mit Hilfe des Modellorganismus Drosophila zu überprüfen. Die erhaltenen Ergebnisse zeigen, dass die Flügelherzen von Drosophila aus acht embryonalen Flügelherzprogenitoren (FHP) entstehen, die eine Untergruppe der even-skipped positiven Perikardzellen (EPZ) darstellen. Die Spezifizierung der FHP benötigt den Verlust von tinman in vier aufeinanderfolgenden EPZ, die im zweiten (T2) und dritten (T3) Thorakalsegment liegen, innerhalb der Reihe der EPZ auf jeder Seite des Embryos. Die posteriore Grenze dieser Region wird von Ultrabithorax reguliert, einem Hox-Gen des Bithorax-Komplexes. FHP sind durch dünne zelluläre Ausläufer miteinander verbunden und während ihrer larvalen und präpupalen Entwicklung zusätzlich mit Tracheen assoziiert. Nach einer Ruhephase während der frühen Larvenstadien beginnen sie sich zu teilen und bilden acht Zellhaufen. In dem nachfolgenden Präpuppenstadium werden die FHP von T2 und T3 zusammen mit den Tracheen passive in einen einzigen Zellhaufen innerhalb von T2 verlagert. In homeotisch transformierten Vierflüglern verbleiben die FHP in ihrem jeweiligen Segment und vier Flügelherzen werden gebildet. Während des darauffolgenden Puppenstadiums lösen sich die FHP von den Tracheen und migrieren entlang der neuen, adulten Epidermis zu den Überschneidungen der epidermalen pannier und engrailed Domänen wo die seitlichen Ränder des Scutellums entstehen. Die fertig entwickelten Organe bestehen aus ungefähr sieben parallelen, synzytialen Muskelzellen und einem Epithel, das die Muskelzellen von der Leibeshöhle trennt. Korrekte Flügelherzentwicklung benötigt den bHLH Transkriptionsfaktor hand, der während der gesamten Flügelherzentwicklung exprimiert wird. Obwohl hand für die Spezifizierung der FHP im Embryo entbehrlich ist, verursacht das Fehlen von hand während der Differenzierung im Puppenstadium fehlangeordnete Muskelfasern und Lücken im Epithel, was zum Funktionsverlust der Flügelherzen führt. Flügelherzen sind durch einen Nerv innerviert, der aus einer seitlichen Region zwischen der indirekten Flugmuskulatur entspringt. Eine ultrastrukturelle Untersuchung der Anatomie der Flügelherzen hat gezeigt, dass Flügelherzen eher adulten somatischen Muskeln ähneln als dem Herzmuskel. Zusätzlich verläuft die Myogenese ähnlich der adulten somatischen Muskulatur über die Spezifizierung von gründerzellähnlich Zellen und anschließender Fusion. Allerdings ist die endgültige Anzahl von Flügelherzmuskelzellen zusätzlich durch Apoptose reguliert. Das Erzeugen von Fliegen ohne Flügelherzen deckte eine neue Funktion während der Flügelreifung auf. Nach der Flügelentfaltung entfernen die Flügelherzen die Epidermiszellen zusammen mit der überschüssigen Hämolymphe aus den Flügeln, um ein festes Verbinden der dorsalen und ventralen Flügelflächen zu ermöglichen. Der Verlust der Flügelherzen führt zu einem starkem Flügelphänotyp und Flugunfähigkeit. Die in dieser Doktorarbeit erzielten Ergebnisse, legen sehr nahe, dass die Flügelherzen von Drosophila somatischen Ursprungs sind. Zusätzlich ähneln die FHP in ihrer Entwicklung und Funktion adulten somatischen Muskelvorläuferzellen, aber nicht in ihrem Genexpressionsmuster und können daher als den adulten somatischen Muskelvorläuferzellen ähnliche Zellen angesehen werden. Der somatische Ursprung stellt die ursprüngliche Hypothese von einer Abstammung der separaten Flügelherzen vom Herz in Frage. Drei neue Hypothesen werden diskutiert: (1) der somatischen Ursprung ist eine Autapomorphie der Dipteren. (2) Separaten Flügelherzen haben einen mehrfachen somatischen Ursprung. (3) Ein somatischer Muskel ist schon im basalen Zustand mit dem Herz verbunden. Die entdeckte neue Funktion der Flügelherzen bei der Flügelreifung in Drosophila kommt wahrscheinlich auch in allen anderen Insekten vor. Das legt eine allgemeine Rolle der Flügelherzen bei der Erlangung der Flugfähigkeit nahe und damit auch bei der Evolution des Insektenfluges.

Abstract

(Englisch)

Unlike vertebrates, insects possess only a single vessel in their otherwise open circulatory system. This so-called dorsal vessel (heart) runs in the dorsal midline directly beneath the cuticle along the entire length of the animal. Since the hemolymph moves freely between the internal organs, additional pumps evolved that maintain the supply of the long and narrow body appendages such as antennae, legs, or wings. Wing circulatory organs are always located in the scutellum, a dorsal elevation of each wing bearing segment, but differ in the muscular pumps. In basal pterygote insects, the dorsal vessel itself constitutes the pump, whereas in many higher insects separate wing hearts are present. Based on these comparative studies and ultrastructural similarities between wing heart muscles and the heart proper, it was hypothesized that the separate wing hearts represent individualized parts of the heart. This thesis represents the first developmental study on wing hearts to test this hypothesis using the Drosophila model. The results obtained show that the Drosophila wing hearts originate from eight embryonic wing heart progenitors (WHPs) which represent a subpopulation of the even-skipped positive pericardial cells (EPCs). WHP specification requires the loss of tinman expression from four consecutive EPCs, located in the second (T2) and third (T3) thoracic segment, within the row of EPCs on either side of the embryo. The posterior boundary of this region is regulated by Ultrabithorax, a Hox gene of the bithorax complex. WHPs are interconnected by fine cellular extensions and are additionally associated with trachea during their larval and prepupal development. After a dormant phase during early larval stages, they start to proliferate and from eight small cluster of cells. In the subsequent prepupal stage, the WHPs from the larval T2 and T3 are passively relocated together with the trachea into a single cluster within the adult T2. In homeotically transformed four-winged flies, WHPs remain in their respective segments and four wing hearts are formed. During the subsequent pupal development, WHPs become free from the trachea and migrate along the new adult epidermis towards the intersections of the epidermal pannier and engrailed domains where the lateral margins of the scutellum arise. The mature organs consist of about seven parallel syncytial muscle cells and an epithelium that separates the muscle cells from the body cavity. Proper wing heart development requires the bHLH transcription factor hand which is expressed throughout the entire wing heart development. Although hand is dispensable for WHP specification in the embryo, lack of hand during the differentiation in the pupal stage causes misaligned muscle fibers and gaps in the epithelium resulting in the loss of wing heart functionality. Wing hearts are innervated by a nerve projecting from a lateral region located between the indirect flight muscles. An investigation of wing heart anatomy at the ultrastructural level showed that wing heart muscles resemble adult somatic muscles rather than heart muscle. Furthermore, myogenesis proceeds similar to adult somatic muscles via the specification of founder-like cells and subsequent fusion. However, the final number of wing heart muscle cells is additionally regulated by apoptosis. Generating flies that lack wing hearts, revealed a new function during wing maturation. After wing inflation, wing hearts remove the epidermal cells together with the excess of hemolymph from the wings to enable tight bonding of the dorsal and ventral wing surfaces. Loss of wing hearts leads to a severe wing phenotype and flightlessness. The results obtained in this thesis strongly suggest that the wing hearts of Drosophila are of somatic origin. Additionally, WHPs resemble adult somatic muscle precursors (AMPs) in their development and function but not in their gene expression pattern and can thus be considered as AMP-like cells. The somatic origin questions the initial hypothesis that separate wing hearts are derived from the heart. Three new hypotheses are discussed considering (1) the somatic origin as an autapomorphy of Diptera, (2) multiple somatic origins of separate wing hearts, and (3) a somatic muscle attached to the heart already in the basal condition. Furthermore, the discovered new function of wing hearts during wing maturation in Drosophila is likely to occur in all winged insects. This suggests a general role of wing circulatory organs in acquiring flight ability and, thus, in the evolution of insect flight.

Autor*innen

Markus Tögel

Haupttitel (Englisch)

Origin and development of the wing circulatory organs in Drosophila melanogaster

Paralleltitel (Deutsch)

Ursprung und Entwicklung der Flügelkreislauforgane von Drosophila melanogaster

Publikationsjahr

2012

Umfangsangabe

167 S. : Ill.

Sprache

Englisch

Beurteiler*innen

Manfred Frasch ,

John Sparrow

Klassifikation

42 Biologie > 42.23 Entwicklungsbiologie

AC Nummer

AC10854600

Utheses ID

24479

Studienkennzahl

UA | 091 | 439 | |

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