Detailansicht
Neural control over crawling and steering motions underlies the regulation of locomotion strategies in C. elegans
Ingrid Margarete Hums
Art der Arbeit
Dissertation
Universität
Universität Wien
Fakultät
Zentrum für Molekulare Biologie
Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)
PhD-Studium (Doctor of Philosophy) (Dissertationsgebiet: Molekulare Biologie)
Betreuer*in
Manuel Zimmer
URN
urn:nbn:at:at-ubw:1-29463.84092.217270-7
Link zu u:search
(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)
Abstracts
Abstract
(Deutsch)
Tiere müssen in der Lage sein, ihre Fortbewegungsstrategie zu kontrollieren, um effizient durch die Umwelt zu navigieren. Um effektiv Distanzen zurückzulegen, sind schnelle und regelmäßige Bewegungen von großem Vorteil, während weniger regelmäßige und flexiblere Bewegungen eine gründlichere Erkundung der näheren Umgebung ermöglichen. In meiner Doktorarbeit habe ich die Fragestellung untersucht, wie Tiere ihre stereotypischen und flexiblen Bewegungen koordinieren, um verschiedene Verhaltensweisen wie zielgerichtetes Vorwärtskommen oder lokal begrenzte Suche zu erzeugen und wie sie zwischen diesen Strategien wechseln.
Dazu studierte ich das Fortbewegungsverhalten des Nematoden C. elegans, welcher mit regelmäßigen wellenförmigen Bewegungen entlang seines gesamten Körpers vorankriecht. Jedoch ändert der Wurm seine Bewegungsstrategie drastisch, ausgelöst durch sensorische Stimulation (Reduktion der Sauerstoff-konzentration), zu einer erkundenden Suche der näheren Umgebung. Mit einem rechenintensiven Dekompositionsansatz erfasste ich quantitativ die Verhaltensänderungen der Körperwellen des Wurms: Dabei beschrieb ich Wurmbewegungen als zwei parallele überlagerte Bewegungsmuster, die entweder regelmäßige Kriechbewegungen oder flexiblere und unregelmäßige Lenk- /Wende-Bewegungen generieren. Ich zeigte wie die umgekehrte Anpassung der beiden Bewegungsmuster, welche „crawling wave“ (Kriechwelle) und „steering wave“ (steuernde Welle) genannt wurden, abgestimmt mit der Fortbewegungsgeschwindigkeit den Tieren ermöglichten, ihre Fortbewegungs-strategie nach der Stimulation zu verändern von einem schnellen und zielgerichteten Vorwärtskriechen zu einer lokal begrenzten Suche. Die „crawling wave“, welche kräftig war solange die Tiere sich rasch vorwärts bewegten, nahm ab und die Tiere wurden langsamer. Gleichzeitig verstärkte sich die „steering wave“, was zu komplexeren Haltungen der Würmer führte und viele Lenk- und Wendemanöver hervorrief, um die örtliche Umgebung zu erkunden.
Um das neuronale Kontrollsystem zu identifizieren, welches „crawling wave“ und „steering wave“ reguliert, arbeitete ich mit genetischen Manipulationen von Würmer und Kalzium Imaging der neuronalen Aktivität. Dabei konnte ich zwei Klassen von entgegenwirkenden haltungsregulierenden Interneuronen namens AVK und DVA charakterisieren, welche jeweils mithilfe von FLP-1 oder NLP-12 Neuropeptiden Signale weiterleiten. AVK und FLP-1 Peptide erwiesen sich als essenziell um „steering“ (steuernde) und „crawling“ (Kriech-) Bewegungen zu begrenzen, während DVA und NLP-12 Peptide „crawing“ (Kriech-) Bewegungen förderten. Beide Gegenparts dieses Kontrollsystems wurden benötigt, um nach dem Stimulus einen normalen Übergang vom Vorwärtskriechen zur lokalen Suche herbeizuführen. AVK wirkte als Koordinator zwischen Fortbewegungsgeschwindigkeit und „steering“ (steuernden) Bewegungen, während DVA Aktivitätserhöhungen während der Vorwärtsbewegung mit Steigerungen der „crawling wave“ Stärke assoziiert waren.
Schlussfolgernd erscheinen „crawling wave“ und „steering wave“, die durch Dekomposition von Wurmbewegungen erhalten wurden, als sinnvolle Bewegungsmuster, welche miteinander und jeweils mit der Fortbewegungs-geschwindigkeit koordiniert sind. Neuropeptid-sekretierende Interneurone modulieren die Benutzung dieser Muster, um die Ausführung verschiedener Fortbewegungs-strategien zu regulieren. Meine Ergebnisse unterstützen ein Konzept einer übergeordneten Organisation des Fortbewegungs-verhalten in Form einer Superposition von Bewegungsmustern, welche entweder reguläre oder flexible Bewegungen erzeugen. Dieses Konzept legt nahe, wie Nervensysteme komplexe Verhalten möglicherweise mittels Kombination und Koordination einfacherer elementarer Bewegungsmuster kontrollieren.
Abstract
(Englisch)
Animals must be able to control their locomotion strategy to efficiently navigate through their environment. For effective travel across distances, fast and regular movements are beneficial, while less regular but more flexible motions enable a more thorough exploration of the nearby environment (= local search). In my thesis work I addressed the questions of how animals coordinate stereotypic and more flexible motions to yield distinct travel or local search behaviors, and how they control switches between these different locomotion strategies.
I studied locomotion behaviors of the nematode C. elegans, which travels longer distances via regular undulatory motions along its entire body (= body waves), but drastically changes its locomotion strategy into a local exploratory search when evoked by a specific sensory stimulus (decrease in ambient oxygen levels). With a computational decomposition approach I quantitatively captured the behavioral changes in the worms’ body waves: I described worm locomotion as two parallel overlaid motion patterns that generate either regular crawling motions or more flexible and irregular steering /turning motions. I demonstrated how inverse adjustment of the motion patterns, which were termed crawling wave and steering wave, in coordination with locomotion speed enabled the animals to alter their locomotion strategy from fast and directed travel to local search after the stimulus. In summary, the crawling wave, which was strong during traveling behavior, decreased while animals slowed down. At the same time the steering wave increased in strength leading to more complex postures resulting in many steering and turning maneuvers that enabled exploration of the local environment.
I aimed to identify parts of the neural control system regulating crawling and steering motions. Using genetic manipulations and calcium imaging of neural activity, I characterized two posture-modulating counter-acting interneuron classes, AVK and DVA, employing FLP-1 or NLP-12 neuropeptide signaling, respectively. AVK and FLP-1 peptides proved essential for restricting steering and crawling motions, while DVA and NLP-12 peptides promoted crawling motions. Both counter-parts were required for proper switching from travel to local search after the stimulus. AVK appeared as a coordinator of locomotion speed and steering motions, while rises of DVA activity during forward movement were related to increases in crawling wave strength.
In conclusion, crawling and steering waves decomposed from worm body postures appear as meaningful motion patterns, which are coordinated with each other and locomotion speed. Peptidergic interneurons modulate the employment of these patterns to regulate the execution of distinct locomotion strategies. The results support a concept of higher-level organization of locomotion behaviors through superposition of motion patterns generating either regular or flexible motions. This concept suggests that nervous systems might control complex behavioral outputs by combining and coordinating simpler elementary motion patterns.
Schlagwörter
Schlagwörter
(Englisch)
locomotion C. elegans motion pattern neuromodulation
Schlagwörter
(Deutsch)
Fortbewegung C. elegans Bewegunsmuster Neuromodulation
Autor*innen
Ingrid Margarete Hums
Haupttitel (Englisch)
Neural control over crawling and steering motions underlies the regulation of locomotion strategies in C. elegans
Paralleltitel (Deutsch)
Neuronale Kontrolle über Kriech- und Lenkbewegungen bestimmt die Regulation von Fortbewegungsstrategien in C. elegans
Publikationsjahr
2015
Umfangsangabe
145 S.
Sprache
Englisch
Beurteiler*innen
Shawn Lockery ,
Greg Stephens
AC Nummer
AC12699579
Utheses ID
35277
Studienkennzahl
UA | 094 | 490 | |