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Host adaptation and genome dynamics during experimental evolution of chlamydial symbionts
Paul Herrera
Art der Arbeit
Dissertation
Universität
Universität Wien
Fakultät
Fakultät für Lebenswissenschaften
Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)
Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium NAWI Bereich Lebenswissenschaften (Dissertationsgebiet: Biologie)
Betreuer*in
Matthias Horn
DOI
10.25365/thesis.64641
URN
urn:nbn:at:at-ubw:1-29038.51758.688883-9
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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)
Abstracts
Abstract
(Deutsch)
Chlamydien sind eine evolutionsgeschichtlich sehr ursprüngliche Gruppe obligat intrazellulärer Bakterien, die in eukaryotischen Zellen leben und einen einzigartigen biphasischen Entwicklungszyklus aufweisen. Weltweit sind sie bedeutende Krankheitserreger des Menschen und Auslöser zahlreicher Erkrankungen bei einer Vielzahl von Tieren. In den letzten Jahrzehnten wurden eine enorme Diversität an Chlamydien entdeckt, die mit einer beeindruckenden Vielfalt eukaryotischer Wirte assoziiert sind. Viele dieser so genannten Umweltchlamydien leben als Symbionten einzelliger Eukaryonten, wie Amöben oder andere Protisten, die in der Umwelt allgegenwärtig sind. Das Hauptziel meiner Forschung war es, die Evolution dieser einzigartigen wirtsabhängigen Bakterien besser zu verstehen. Hierzu habe ich verschiedene Evolutionsexperimente mit Infektivitätsassays, Genom-Resequenzierung und globaler Genexpressionsanalyse kombiniert. Im Rahmen der ersten Studie untersuchte ich den Einfluss der Übertragungswege der Symbionten zwischen den Wirtsgenerationen. Im Evolutionsexperiment wurden Bedingungen geschaffen, um die horizontale oder vertikale Übertragung für Parachlamydia acanthamoebae zu begünstigen. Wir konnten zeigen, dass erhöhter Parasitismus bei den horizontal übertragenen Symbionten durch eine dramatische Verschiebung der Populationszusammensetzung in Verbindung mit einer umfassenden Veränderung der Genexpression hervorgerufen wird. Insbesondere beobachteten wir eine Hochregulation von Genen, die Funktionen beeinflussen, die im infektiösen Stadium des Symbionten entscheidend und für das extrazelluläre Überleben notwendig sind. Für den Rest unserer Arbeit verwendeten wir Protochlamydia amoebophila als Modell, um einen ersten Einblick in den Prozess der Temperaturanpassung in diesen Symbionten zu gewinnen, ein entscheidender Schritt in der Evolution der wichtigsten Chlamydien, die Tiere infizieren. Wir konnten positive Selektion bei erhöhter Temperatur nachweisen und beobachteten eine Abschwächung der Infektiosität der Symbionten im Verlauf des Evolutionsexperiments, was sehr wahrscheinlich die Belastung der Wirtszellen verringert. Darüber hinaus könnte eine verminderte Expressionsdynamik während des gesamten Infektionszyklus zu dieser verringerten Infektiosität beigetragen haben. Zusammengenommen hat unsere Arbeit faszinierende Einblicke in die Evolution und Anpassung dieser bemerkenswerten chlamydialen Symbionten in ihrer geschützten intrazellulären Nische geliefert.
Abstract
(Englisch)
The Chlamydiae are an ancient group of obligate intracellular bacteria that reside within eukaryotic cells and display a unique biphasic developmental cycle. They are of global significance because of their success as major human pathogens as well as causing numerous diseases in a variety of animals. But over the past few decades we have discovered an enormous diversity of Chlamydiae that are associated with an impressive range of eukaryotic hosts. The majority of these so-called environmental chlamydiae are considered to be symbionts of unicellular eukaryotes—free-living amoebae or other protists—that are found ubiquitously in the environment. The main aim of my research was to improve our understanding of the evolution of these unique host-dependent bacteria living in amoebae. I combined experimental evolution approaches, infectivity assays, genome re-sequencing, and global gene expression analysis to achieve this goal. The first study involved the experimental manipulation of the transmission of symbionts among host generations to favour horizontal or vertical transmission using Parachlamydia acanthamoebae. We revealed that increased parasitism in the horizontally transmitted symbionts was driven by a dramatic shift in the frequency of standing genetic variants coupled with an extensive modification of gene expression. In particular, we observed an upregulation of genes affecting functions crucial at the infectious stage of the symbiont and required for extracellular survival. We then used Protochlamydia amoebophila for the rest of our work as a model to gain initial insight into the process of temperature adaptation in these symbionts, a crucial first step in the evolution of the major chlamydial pathogens. We showed evidence for positive selection at the elevated temperature and observed an attenuation in symbiont infectivity, very likely so as to reduce host cell burden. In addition, shallow expression dynamics throughout the infection cycle may have contributed to this reduced infectivity. Taken together, our work has provided some fascinating insights into the evolution and adaptation of these remarkable chlamydial symbionts in their protected intracellular niche.
Schlagwörter
Schlagwörter
(Englisch)
evolution experiment genome evolution gene expression host-microbe relationship host-dependent bacteria transmission mode infectivity symbiont Chlamydia
Schlagwörter
(Deutsch)
Evolutionsexperiment Genom-Evolution Genexpression Wirt-Mikroben-Beziehung Wirtsabhängige Bakterien Übertragungsweg Infektivität Symbiont Chlamydien
Autor*innen
Paul Herrera
Haupttitel (Englisch)
Host adaptation and genome dynamics during experimental evolution of chlamydial symbionts
Paralleltitel (Deutsch)
Wirtsanpassung und Genomdynamik während der experimentellen Evolution von Chlamydien
Publikationsjahr
2020
Umfangsangabe
151 Seiten : Diagramme
Sprache
Englisch
Beurteiler*innen
Patrick Bavoil ,
Christian Kost
Klassifikationen
42 Biologie > 42.21 Evolution ,
42 Biologie > 42.30 Mikrobiologie
AC Nummer
AC16077185
Utheses ID
57358
Studienkennzahl
UA | 794 | 685 | 437 |