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Uncovering the hidden diversity and ancestral states of Chlamydiae genomes

Stephan Köstlbacher

Art der Arbeit

Dissertation

Universität

Universität Wien

Fakultät

Zentrum für Mikrobiologie und Umweltsystemwissenschaft

Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)

Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium NAWI Bereich Lebenswissenschaften (DissG: Biologie)

Betreuer*in

Matthias Horn

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DOI

10.25365/thesis.71307

URN

urn:nbn:at:at-ubw:1-31177.32735.738094-9

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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)

Abstracts

Abstract

(Deutsch)

Chlamydien sind ein Phylum äußerst erfolgreicher, obligat intrazellulärer Bakterien, die in verschiedenen eukaryotischen Wirten auftreten. Einige Vertreter der Familie Chlamydiaceae, wie Chlamydia trachomatis, sind seit mehr als einem Jahrhundert als wichtige Krankheitserreger der Menschen bekannt. Chlamydien sind jedoch fast überall in der Umwelt anzutreffen, wo sie mit Protisten und einer Vielzahl von Tieren assoziiert sind. Man schätzt, dass diese Chlamydien, die als Umweltchlamydien zusammengefasst werden, sehr divers und häufig sind. Während sich ein Großteil der Forschung auf die tierische Krankheitserreger unter den Chlamydien konzentriert hat, haben wir ein nur sehr begrenztes Wissen über die verborgene Vielfalt von Chlamydien in der Umwelt. Chlamydien sind eine uralte Gruppe von Bakterien, die sich vor mehr als einer Milliarde Jahren an eine intrazelluläre Lebensweise angepasst haben. In dieser Arbeit werden genomische und phylogenetische Ansätze verwendet, um die verborgene Genomvielfalt von unkultivierten Chlamydien aufzudecken und deren lange Evolutionsgeschichte zu modellieren. Erstens untersuchte ich die Evolution der Chlamydien-Plasmide und fand Hinweise auf ein Plasmid im Vorfahren aller Chlamydien, das sich seitdem mit den Chlamydien mitentwickelt hat. Viele Plasmidgene wiesen jedoch eine erhöhte Mobilität zwischen Chlamydienplasmiden und Chromosomen auf, was deutliche Spuren auf Chlamydienchromosomen hinterlassen hat. Endosymbionten sind in der Regel von horizontalem Gentransfer (HGT) isoliert und leiden daher unter degenerativen Effekten, was die Bedeutung von Chlamydienplasmiden, welche diese Effekte mildern könnten, verdeutlicht. Zweitens haben wir metagenomische Methoden und Pangenomanalysen eingesetzt, um die verborgene Vielfalt von unkultivierten Chlamydien aus diversen Habitaten zu ergründen und Rückschlüsse auf ihre Biologie und Verbreitung zu ziehen. Die Vielfalt von Chlamydiengenomen wurde durch diese Arbeit fast verdoppelt und deckte ein überraschend weit verbreitetes Potenzial für anaeroben Stoffwechsel in mehreren Chlamydiengruppen auf. Drittens stellte ich einen Genomdatensatz zusammen, der eine bisher unerreichte Chlamydienvielfalt repräsentiert, um die Genomevolution von Chlamydien gründlich zu untersuchen und die Genome der Vorfahren der Chlamydien zu rekonstruieren. Mit modernsten phylogenetischen Methoden lieferte ich weitere Hinweise und genauere Modelle für einen intrazellulären Lebensstil des letzten gemeinsamen Vorfahren der Chlamydien. Ich schloss jedoch auf einen fakultativ anaeroben Metabolismus in diesem Vorfahren und auf gruppenspezifische Genomexpansionen, die für obligate Endosymbionten so noch nicht beschrieben wurden. Die hier vorgestellten Analysen haben weitreichende Auswirkungen auf unser Verständnis der Diversität und Evolution der Chlamydien.

Abstract

(Englisch)

Chlamydiae are a phylum of highly successful strictly intracellular bacteria that are found in diverse eukaryotic hosts. Some representatives of the family Chlamydiaceae, like Chlamydia trachomatis, have been known as major human pathogens for more than a century. However, chlamydiae are almost ubiquitously found in the environment where they associate with protists and a wide range of animals. These chlamydiae, collectively referred to as environmental chlamydiae, are estimated to be highly diverse and abundant. While much of the research has focussed on animal pathogenic chlamydiae, our knowledge on the hidden diversity of chlamydiae in the environment is very limited. Chlamydiae are an ancient group of bacteria that adapted an intracellular lifestyle more than a billion years ago. This work uses genomic and phylogenetic approaches to uncover the hidden genome diversity and biology of uncultured chlamydiae, and to model long evolutionary history. Firstly, I studied the evolution of chlamydiae plasmids uncovering evidence for a plasmid in the ancestor of all chlamydiae that has since coevolved with chlamydiae. However, many plasmid genes showed increased mobility between chlamydial plasmids and chromosomes, leaving a pronounced impact on chlamydial genomes. Endosymbionts tend to be isolated from horizontal gene transfer (HGT) and therefore can suffer from degenerative effects, illustrating the importance of chlamydiae plasmids that might mitigate this effect. Secondly, I used pangenomics to elucidate the hidden diversity of uncultured chlamydiae from diverse environments and infer their biology and distribution. This work almost doubled chlamydial genome-represented diversity and uncovered a surprisingly widespread potential for anaerobic metabolism in several chlamydial groups. Thirdly, I collected a genome dataset of yet unmatched chlamydial diversity to thoroughly examine chlamydial gene content evolution and reconstructed ancestral chlamydiae genomes. Using state of the art phylogenetic methods I presented evidence underpinning and more accurately delineating an endosymbiotic lifestyle already in the chlamydial last common ancestor. However, I inferred a facultative anaerobic lifestyle and lineage specific genome content expansions that are yet undescribed for obligate endosymbionts. The analyses presented here have far reaching implications for our understanding on chlamydiae diversity and evolution.

Autor*innen

Stephan Köstlbacher

Haupttitel (Englisch)

Uncovering the hidden diversity and ancestral states of Chlamydiae genomes

Paralleltitel (Deutsch)

Aufdeckung der verborgenen Vielfalt und der Vorfahren von Chlamydiengenomen

Publikationsjahr

2022

Umfangsangabe

167 Seiten : Illustrationen

Sprache

Englisch

Beurteiler*innen

Lionel Guy ,

Thomas Martin Embley

Klassifikationen

42 Biologie > 42.21 Evolution ,

42 Biologie > 42.30 Mikrobiologie

AC Nummer

AC16553825

Utheses ID

62121

Studienkennzahl

UA | 794 | 685 | 437 |

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Schlagwörter