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Evolutionary origins and functional impact of novel genes on cephalopod developmental and morphological innovations
Elena Andrea Ritschard
Art der Arbeit
Dissertation
Universität
Universität Wien
Fakultät
Fakultät für Lebenswissenschaften
Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)
Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium NAWI Bereich Lebenswissenschaften (DissG: Biologie)
Betreuer*in
Oleg Simakov
DOI
10.25365/thesis.73127
URN
urn:nbn:at:at-ubw:1-15421.27310.838842-1
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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)
Abstracts
Abstract
(Deutsch)
Mit dem größten und ausgereiftesten Nervensystem unter den wirbellosen Tieren sowie stammesspezifischen Organen, die mit der Anpassung an verschiedene Meeresumgebungen verbunden sind, bieten Coleoiden Kopffüßer, (d. h. Oktopusse, Kalmare und Sepien) spannende Systeme, um zu untersuchen, wie sich entwicklungsbedingte und morphologische Neuerungen entwickeln. Mit der zunehmenden Sequenzierung der Genome von Kopffüßern wurden die genomischen Signaturen, die der Entwicklung solcher Neuerungen zugrunde liegen, allmählich entschlüsselt. Aber die Frage, wie genau sich genomische Innovationen in der Organisation des Organismus niederschlagen, bleibt weitgehend unbeantwortet. In dieser Arbeit wurde die Entwicklung von genomischen Neuerungen bei Kopffüßern auf der Ebene der kodierenden Sequenzen (d. h. zwei Expansionen von Genfamilien und orphan-genes) untersucht, um ihre kollektiven funktionellen Auswirkungen auf der Ebene des Organismus zu bewerten. Mithilfe der Phylogenetik wurden vier Expansionen von G-Protein-gekoppelten Rezeptoren (GPCRs) und 19 der Zinkfinger-Transkriptionsfaktoren vom Typ Cys2His2 (C2H2) charakterisiert. Genexpressions- und Positivselektionsanalysen ergaben, dass die erweiterten GPCRs in Kopffüßern - möglicherweise durch funktionelle Anpassung - neue Expressionsdomänen außerhalb des Gehirns entwickelt haben, im Gegensatz zu ihren konservierten Vertretern. Dieses Ergebnis unterscheidet sich von dem der erweiterten C2H2s, die eine angestammte Expressionsdomäne in Nervengeweben, hauptsächlich im Gehirn, beibehalten haben. Die Analyse des Gen-Koexpressions-netzwerks (WGCNA) zeigte jedoch, dass Gene aus denselben C2H2-Expansionen nicht zu denselben Koexpressionsmodulen gehören, was auf eine mögliche funktionelle Divergenz der paralogen Gene auf regulatorischer Ebene innerhalb desselben Gewebes schließen lässt. Darüber hinaus wurden orphan-genes von Kopffüßern, Oktopusse und Kalmare mit Hilfe der Konstruktion orthologer Genfamilien charakterisiert. Obwohl orphan-genes in einer Vielzahl von Geweben eine Expression aufweisen, wurde eine konsistente Expression orthologer orphan-genes und expandierter C2H2s nur in Nervengeweben (sowohl zentral als auch periphär) der drei untersuchten Oktopusarten gefunden. Schließlich wurde die entwicklungsbedingte Ausprägung von Gen-Neuheiten untersucht, welche die Ko-Regulationseigenschaften dieser Neuheiten hervorhoben. Insgesamt könnten die hier charakterisierten Gene in weiteren Studien von Interesse sein, um den gemeinsamen Beitrag von Gen-Neuheiten und Gen-Familien-Expansionen bei der Entwicklung des großen und einzigartig strukturierten Nervensystems von Kopffüßern zu verstehen. Diese erste Annäherung an Gen-Neuheiten bei Kopffüßern bietet auch eine Ressource für zukünftige Funktionsstudien mit dem Ziel, deren Beitrag zur Evolution dieser faszinierenden Tiere zu verstehen.
Abstract
(Englisch)
Possessing the largest and most elaborated nervous system among invertebrates and lineage-specific organs associated with the adaptation to different marine environments, coleoid cephalopods (i.e., octopuses, squids, cuttlefishes) provide exciting systems to investigate how developmental and morphological novelties evolve. With the increasing sequencing of cephalopod genomes, the genomic signatures underlying the evolution of such novelties have started to be unraveled but how exactly genomic innovations translate into organismal organization remains largely unresolved. In this thesis, the evolution of cephalopod genomic novelties at the coding sequence level (i.e., two gene family expansions and orphan genes) was investigated, aiming to assess their collective functional impact at the organismal level. Using phylogenetics, 4 expansions of G protein-coupled receptors (GPCRs) and 19 of the Cys2His2- type (C2H2) zinc finger transcription factors were characterized. Gene expression and positive selection analyses revealed that the expanded GPCRs in cephalopods evolved - possibly by functional adaptation- new expression domains outside of the brain, in contrast with their conserved counterparts. This result differs to the expanded C2H2s, which maintained an ancestral expression domain in nervous tissues, mainly the brain. However, weighted gene co-expression network analysis (WGCNA) showed that genes from the same C2H2 expansions did not belong to the same co-expression modules suggesting putative functional divergence of the paralogues at the regulatory level within a same tissue. Furthermore, cephalopod-, octopus/squid- and species-specific orphan genes were characterized using orthologous gene family construction approaches. Although orphan genes were found to be expressed in a wide range of tissues, consistent expression of orthologous orphan genes and expanded C2H2s was only found in nervous tissues (both central and peripheral) of the 3 octopus’ species studied. Lastly, I investigated the developmental expression of gene novelties that highlighted co-regulation properties of these novelties. Altogether, the genes here characterized may be of interest in further studies to understand the joint contribution of gene novelties and gene family expansions in the development of the large and uniquely structured cephalopod nervous system. This first approach to cephalopod gene novelties also offers a resource for future functional studies to understand their contribution to the evolution of these intriguing animals.
Schlagwörter
Schlagwörter
(Deutsch)
Orphan-Gene Genduplikationen organismische Neuerungen Kopffüßer vergleichende Genomik
Schlagwörter
(Englisch)
orphan genes gene duplications organismal novelties cephalopods comparative genomics
Autor*innen
Elena Andrea Ritschard
Haupttitel (Englisch)
Evolutionary origins and functional impact of novel genes on cephalopod developmental and morphological innovations
Paralleltitel (Deutsch)
Evolutionäre Ursprünge und funktionelle Auswirkungen neuartiger Gene auf die Entwicklung und morphologische Innovation von Kopffüßern
Publikationsjahr
2022
Umfangsangabe
133 Seiten : Illustrationen
Sprache
Englisch
Beurteiler*innen
Christian Voolstra ,
Maria Filipa Baltazar de Lima de Sousa
Klassifikation
42 Biologie > 42.21 Evolution
AC Nummer
AC16775495
Utheses ID
65619
Studienkennzahl
UA | 794 | 685 | 437 |