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In the tree farm of Azteca ants

a step forward in understanding the biodiversity and dynamics of ant-made patches in the stem of Cecropia trees

Veronica Barrajon Santos

Art der Arbeit

Dissertation

Universität

Universität Wien

Fakultät

Fakultät für Lebenswissenschaften

Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)

Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium Naturwissenschaften (Lebenswissenschaften): Biologie

Betreuer*in

Dagmar Wöbken

Mitbetreuer*in

Veronika Mayer

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DOI

10.25365/thesis.77316

URN

urn:nbn:at:at-ubw:1-20396.78398.833772-7

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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)

Abstracts

Abstract

(Deutsch)

Ameisen kommen in fast allen terrestrischen Ökosystemen der Erde vor, von der arktischen Tundra bis hin zu Wüsten. Ihr Erfolg basiert auf ihrer Anpassungsfähigkeit, ihrer außergewöhnliche eusoziale Organisation und ihrer bemerkenswerten Fähigkeit, ihre Umwelt zu gestalten. Häufig gehen sie dabei komplexe biotische Interaktionen mit anderen Organismen ein. Tropische baumlebende Ameisen, auch solche, die in einer obligaten „Wohngemeinschaft“ mit Pflanzen leben, sind ein Beispiel dafür, wie Ameisen ihren Lebensraum gestalten. In einer solchen - für beide Seiten vorteilhaften- Beziehung schützen die Ameisen ihre Wirtspflanze vor Pflanzenfressern und konkurrenzierenden Pflanzen, und erhalten im Gegenzug Nahrung und einen Nistplatz in hohlen Strukturen der Pflanzen, sogenannten Domatien. Im Nest im Inneren der Wirtspflanzen häufen die Ameisen pflanzliche und tierische organische Abfälle in Häufchen, sogenannten „patches“, an. Diese werden von einer komplexen und vielfältigen Organismengemeinschaft bewohnt, bestehend aus Bakterien, Pilzen und Nematoden. Obwohl die Bildung der patches eine wichtige Voraussetzung für die erfolgreiche Entwicklung der Kolonien zu sein scheint, ist die tatsächliche Funktion der patches und ihrer Bewohner im Ameisen-Pflanzen-Komplex noch unklar. Um zur Klärung der Funktion der patches beizutragen wurde die Azteca-Cecropia-Assoziation als Modellsystem gewählt. Sie ist eine der bekanntesten und am häufigsten vorkommenden Ameisen-Pflanzen-Wechselbeziehungen in den amerikanischen Tropen und besiedelt erfolgreich Straßen- und Feldränder und Lichtungen in Primärwäldern und ist eine der ersten Pflanzen bei Sukzessionen an gestörten Stellen. Frühere Studien haben gezeigt, dass die Azteca Königinnen ein Inokulum mit patch-bewohnenden Organismen über Generationen hinweg weitergeben. Außerdem wurde innerhalb der patches eine äußerst vielfältige Bakteriengemeinschaft identifiziert; es wurde sogar nachgewiesen, dass manche Bakterien atmosphärischen Stickstoff fixieren. Um einen umfassenden Überblick über die Lebensgemeinschaften in den patches zu erhalten, werden in der hier vorliegenden Doktorarbeit die Vielfalt und Dynamik der Pilze und Nematoden in den patches in drei Entwicklungsstadien der Ameisenkolonien bei zwei eng verwandten Ameisenarten untersucht. Mithilfe der ITS2-basierten Metabarcoding-Analyse konnte in der hier vorliegenden Arbeit festgestellt werden, dass in den patches eine Pilzgemeinschaft lebt, die sich mit dem Wachstum des Ameisenvolkes verändert und an Diversität zunimmt. Dies beruht wahrscheinlich einerseits auf einer Diversifizierung des Substrats der patches (anfangs vor allem Pflanzengewebe der Wirtspflanze, später dann Exoskelette von toten Nestgenossinnen), zusätzlich wird aber auch das Einschleppen von Sporen und Hyphenfragmenten aus der Umgebung eine Rolle spielen. Im Gegensatz dazu ist die Vielfalt der Nematoden über die gesamte Entwicklung der Ameisenkolonien hin konstant. Dominant sind bakterienfressende Rhabditiden, wie mit 18S rRNA Gen-Amplikonanalyse gezeigt werden konnte. Zusammenfassend kann aus der Dynamik der Lebensgemeinschaft aus Bakterien, Pilzen und Nematoden während der Entwicklung der Ameisenkolonien geschlossen werden, dass die Wirtspflanze offenbar die Umgebung für die patches bereitstellt, aber die Ameisenkolonie die Zusammensetzung der Gemeinschaft in den patches maßgeblich beeinflußt. Mit isotopenbasierten Aktivitätstests konnte in dieser Arbeit nachgewiesen werden, dass die patch-Gemeinschaften in der Lage sind, schwer abbaubare Substrate wie Zellulose und Chitin zu verarbeiten. Daher wurde das metabolische Potenzial für den Abbau Polysaccharid-reicher Substrate in den patches bei Bakterien untersucht. Eine Metagenom-Analyse, die zur Rekonstruktion von 214 MAGs („aus Metagenomen assemblierte Genome“) führte, zeigte, dass im bakteriellen Mikrobiom ein vielfältiges genetisches Repertoire zum Abbau von Polysacchariden weit verbreitet ist. Basierend auf diesen Ergebnissen wurden Bakteriengruppen vorgeschlagen, die beim Abbau von Zellulose und Chitin in den patches eine zentrale Rolle spielen, und ihre möglichen physiologischen Mechanismen zur Substratverwertung diskutiert. In Summe zeigen die Ergebnisse der vorliegenden Arbeit, dass die patches der im Stamm von Cecropia Bäumen wohnenden Azteca Ameisen schwer abbaubare organische Abfälle mit Hilfe von Mikroorganismen und Nematoden unter kontrollierten Bedingungen in leichter assimilierbare und stabilere Nährstoffformen umgewandelt werden können. Damit ähneln die von Ameisen gebildeten patches der Art, wie Menschen ihre organischen Abfälle kompostieren.

Abstract

(Englisch)

Ants thrive in nearly every terrestrial ecosystem on Earth, from the Arctic tundra to the Sahara Desert. Their success is attributed to their extraordinary eusocial organization and remarkable ability to adapt and shape their environment, often fostering complex biotic interactions. Tropical arboreal ants, particularly those living in obligate association with plants, are a perfect example of such sophisticated capability of adaptation and habitat shaping. In this mutually beneficial relationship, the ants protect their host plant from herbivores and competitors in exchange for nutrient-rich food resources and a nesting space within specialized plant cavities. Worldwide, these plant-nesting ants accumulate plant- and animal-derived organic waste in dark-coloured piles, known as “patches”, within their nest. As regular inhabitants of the patches, a complex and diverse community of organisms, including bacteria, fungi, and nematodes have been identified. While patch making appear to be an essential behaviour for the survival and successful development of the ant colonies, the overall significance of patches and their inhabitants in the ant-plant mutualism remains unclear. To better understand the functional role of patches within the ant-plant complex, I selected the Azteca-Cecropia association as model system, one of the most prominent and ubiquitous ant-plant mutualisms in the Tropics of America. In this particular association, previous studies have shown that ant queens transfer an inoculum of patch organisms across generations, and that, a highly diverse bacterial community —capable of fixing atmospheric nitrogen— has been identified within the patches. To provide a comprehensive overview of the communities that regularly inhabit these structures, this PhD thesis investigates the diversity and dynamics of fungal and nematode communities of patches at different ant colony developmental stages and among closely related ant species. By the use of ITS2-based metabarcoding analysis, this study elucidated that a complex fungal community in the patches changes and gets highly diverse as the ant colony grows, probably due to a substrate diversification and an introduction of new organisms from the environment. In contrast, the 18S rRNA gene amplicon analysis revealed that nematode diversity —with a predominance of bacterivorous rhabditids— remains rather consistent as the colony grows. The results indicate that the plant seems to provide the environment and an important part of the substrate for the creation of patches, whereas the ant colony appears to be the main driver shaping the patch communities. Following the thorough dissection of the communities associated with the Azteca-Cecropia mutualism, the activity and metabolic potential of patch microbial communities for degrading the polysaccharide-rich substrates was investigated. By conducting isotope-based activity assays, this thesis demonstrated that patch communities are able to metabolize the recalcitrant cellulose and chitin found in the deposited organic matter. Then, bacterial metagenomic analysis resulting in the reconstruction of 214 metagenome assembled genomes (MAGs) revealed that a rich and diverse genetic repertoire involved in polysaccharide breakdown is widely distributed within the bacterial microbiome. From these results, potential bacterial players in the decomposition of organic matter in the patches were suggested and their potential substrate utilization mechanisms were discussed. The findings gathered in this thesis shows how Azteca ants have engineered a system similar to composting by humans, in which organic waste is transformed into more assimilable and stable nutrient forms by the action of microorganisms under controlled conditions. Overall, this thesis represents a significant step forward in understanding the fundamentals of ant-made patches.

Autor*innen

Veronica Barrajon Santos

Haupttitel (Englisch)

In the tree farm of Azteca ants

Hauptuntertitel (Englisch)

a step forward in understanding the biodiversity and dynamics of ant-made patches in the stem of Cecropia trees

Publikationsjahr

2024

Umfangsangabe

147 Seiten : Illustrationen

Sprache

Englisch

Beurteiler*innen

Adrian Alberto Pinto Tomas ,

Megan Frederickson

Klassifikationen

42 Biologie > 42.30 Mikrobiologie ,

42 Biologie > 42.90 Ökologie. Allgemeines

AC Nummer

AC17394117

Utheses ID

73622

Studienkennzahl

UA | 794 | 685 | 437 |

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Schlagwörter