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Activity and evolution of transposable elements along anciently conserved animal chromosomes
Koto Kon
Art der Arbeit
Dissertation
Universität
Universität Wien
Fakultät
Fakultät für Lebenswissenschaften
Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)
Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium Naturwissenschaften (Lebenswissenschaften): Biologie
Betreuer*in
Oleg Simakov
DOI
10.25365/thesis.80278
URN
urn:nbn:at:at-ubw:1-25037.21889.648334-3
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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)
Abstracts
Abstract
(Deutsch)
Tierische Genome zeigen eine bemerkenswerte Erhaltung der chromosomalen Organisation, unterscheiden sich jedoch erheblich in ihrer Größe und im Anteil repetitiver Elemente. Transposable Elemente (TEs) tragen wesentlich zu dieser Variation bei und spielen eine grundlegende Rolle bei der Gestaltung der Genomarchitektur und der Evolution. Während Retrotransposons (Klasse I) in vielen Fällen der Genomexpansion eine Rolle spielen, sind der Beitrag von DNA-Transposons (Klasse II) und ihre chromosomale Dynamik bislang weniger gut verstanden. Darüber hinaus ist bislang ungeklärt, wie die Aktivität von TEs in Stammzellgenomen aufrechterhalten und reguliert wird – eine zentrale Frage der Genombiologie. In dieser Dissertation habe ich diese Fragen untersucht, indem ich stammzellaufgelöste Genomanalysen mit vergleichender Genomik kombinierte und Cnidaria, darunter Hydra vulgaris und Hydractinia symbiolongicarpus, als Modellsysteme verwendete. Diese basalen Metazoen besitzen außergewöhnliche Regenerationsfähigkeiten und bieten einzigartige Möglichkeiten, das Zusammenspiel von Genomstabilität, TE-Dynamik in Stammzellgenomen und Stammzellfunktionen zu erforschen. In der ersten Studie (Kon-Nanjo et al., Genome Biology, 2025) erstellte ich haplotypaufgelöste, telomer-zu-telomer-Genomassemblierungen von zwei genetisch divergenten Hydra-Stämmen und führte genomische und transkriptomische Analysen über die drei Stammzelllinien des Organismus hinweg durch. Diese Arbeit zeigte, dass verschiedene TE-Familien in jeder Zelllinie sowohl auf genomischer als auch transkriptioneller Ebene aktiv sind, und zwar durch nicht-zufällige Insertionen. Ein tief konservierter Kern von DNA-Transposons wurde als urtümlich aktiver Bestandteil tierischer Chromosomen identifiziert, der zu allmählichen genomischen Expansionen über Metazoen hinweg beiträgt. Diese Elemente beeinflussen strukturelle Variationen in der Nähe von Loci, die mit Zellproliferation und Chromatintopologie assoziiert sind, was darauf hinweist, dass urtümlich aktive DNA-Transposons als sich selbst erneuernde Bestandteile der Chromosomenarchitektur wirken. In der zweiten Studie (Kon-Nanjo et al., G3: Genes, Genomes, Genetics, 2023) erstellte ich die erste chromosomenbasierte Genomassemblierung des kolonialen Hydrozoons Hydractinia symbiolongicarpus unter Verwendung von PacBio-HiFi-Langreads und Hi-C-Scaffolding. Die 483 Mb große Assemblierung, organisiert in 15 Chromosomen, die 99,8 % des Genoms abdecken, zeigte, dass 61 % aus repetitiven Sequenzen bestehen, was auf mindestens zwei Phasen der Wiederholungsexpansion hinweist. Mit 25.825 proteinkodierenden Genen (93,1 % BUSCO-Vollständigkeit) und einer ausgeprägten Makrosyntenie-Konservierung mit Hydra vulgaris stellt dieses Genom eine umfassende Grundlage für vergleichende Analysen der Hydrozoen-Stammzellbiologie und der chromosomalen Evolution dar. In der dritten Studie (Kon-Nanjo et al., Mobile DNA, 2025) entdeckte ich eine massive subtelomerische Anreicherung einer einzelnen 372 bp langen Wiederholungseinheit, die mit der Helitron-DNA-Transposon-Familie verwandt ist, in Hydractinia symbiolongicarpus. Zusammen mit einer tandemartig angeordneten Minisatelliten-Wiederholung macht diese Elementfamilie 26 % des gesamten Genoms aus und erklärt weitgehend dessen Expansion im Vergleich zu anderen Nesseltiere. Vergleichende Analysen zeigten, dass Helitron-abgeleitete Sequenzen auch in der Nähe der Chromosomenenden anderer Cnidaria akkumulieren, was darauf hindeutet, dass eine lokalisierte Amplifikation dieser Elemente subtelomerische Erweiterungen und stammespezifische Genomexpansionen innerhalb des Stammes antreiben kann. Insgesamt zeigen diese Studien, dass transposable Elemente sowohl konservierte als auch dynamische Bestandteile tierischer Chromosomen sind. Sie formen die Diversifizierung der Genome, während sie gleichzeitig großräumige chromosomale Stabilität bewahren, und überbrücken damit die seit Langem bestehende Lücke zwischen chromosomaler Konservierung und evolutionärer Dynamik der Chromosomen.
Abstract
(Englisch)
Animal genomes exhibit a remarkable conservation of chromosomal organization, yet they vary extensively in size and repetitive element content. Transposable elements (TEs) are major contributors to this variation and play fundamental roles in shaping genome architecture and evolution. While retrotransposons (Class I) have been implicated in many instances of genome expansion, the contribution of DNA transposons (Class II) and their chromosomal dynamics remain less well understood. Furthermore, how TE activity is maintained and regulated in stem-cell genomes remains an unresolved question in genome biology. In this thesis, I addressed these issues by combining stem-cell-resolved genomics and comparative genomics analyses using cnidarian model systems Hydra vulgaris and Hydractinia symbiologicurpus. These basally branching metazoans possess extraordinary regenerative abilities and provide unique opportunities to study the interplay between genome stability, TE dynamics in stem-cell genomes, and stem-cell functions. In the first study (Kon-Nanjo et al, Genome Biology 2025), I generated haplotype-resolved, telomere-to-telomere genome assemblies of two genetically divergent hydra strains and performed genomic and transcriptomic analyses across the organism’s three stem-cell lineages. This work revealed that distinct TE families are transcriptionally and genomically active in each lineage through non-random insertions. A deeply conserved core set of mainly DNA transposons was identified as an anciently active component of animal chromosomes, contributing to gradual genomic expansions across metazoans. These elements influence structural variation around loci associated with cell proliferation and chromatin topology, suggesting that evolutionarily persistent set of transposons acts as self-renewing components of chromosome architecture. In the second study (Kon-Nanjo et al, G3: Genes, Genomes, Genetics, 2023), I produced the first chromosome-level genome assembly of the colonial hydrozoan Hydractinia symbiolongicarpus using PacBio HiFi long-read sequencing and Hi-C scaffolding. The 483 Mb assembly, organized into 15 chromosomes representing 99.8% of the genome, revealed that 61% consists of repetitive sequences, reflecting at least two distinct phases of repeat expansion. With 25,825 protein-coding genes (93.1% BUSCO completeness) and extensive macrosynteny conservation with Hydra vulgaris, this genome provides a comprehensive platform for comparative analyses of hydrozoan stem-cell biology and chromosomal evolution. In the third study (Kon-Nanjo et al, Mobile DNA, 2025), I uncovered a massive subtelomeric accumulation of a single 372 bp repeat unit related to the Helitron DNA transposon family in Hydractinia symbiolongicarpus. Together with a tandem minisatellite repeat, this element family accounts for 26% of the total genome and largely explains its size expansion relative to other cnidarians. Comparative analyses showed that Helitron-derived sequences also accumulate near chromosome ends in other cnidarians, indicating that localized amplification of these elements may drive subtelomeric extension and lineage-specific genome expansion within the phylum. Together, these studies demonstrate that TEs act as both conserved and dynamic components of animal chromosomes. They shape genome diversification while maintaining large-scale chromosomal stability, thereby bridging the long-standing gap between chromosomal conservation and chromosomal evolutionary dynamics.
Schlagwörter
Schlagwörter
(Deutsch)
Uralte aktive transponierbare Elemente Genomexpansion Stammzellgenome Hydra
Schlagwörter
(Englisch)
Anciently active transposable elements Genome expansion Stem-cell genomes Hydra
Autor*innen
Koto Kon 
Haupttitel (Englisch)
Activity and evolution of transposable elements along anciently conserved animal chromosomes
Publikationsjahr
2025
Umfangsangabe
105 Seiten : Illustrationen
Sprache
Englisch
Beurteiler*innen
Igor Adameyko ,
Robert Kofler
AC Nummer
AC17774287
Utheses ID
78656
Studienkennzahl
UA | 794 | 685 | 437 |