Detailansicht
How symbiosis shapes morphology
the reorganization and function of the pharynx of Stilbonematinae
Philipp Pröts
Art der Arbeit
Dissertation
Universität
Universität Wien
Fakultät
Fakultät für Lebenswissenschaften
Studiumsbezeichnung bzw. Universitätlehrgang (ULG)
Doctor of Philosophy-Doktoratsstudium Naturwissenschaften (Lebenswissenschaften): Biologie
Betreuer*in
Jörg Ott
DOI
10.25365/thesis.80876
URN
urn:nbn:at:at-ubw:1-28966.87214.524921-0
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(Print-Exemplar eventuell in Bibliothek verfügbar)
Abstracts
Abstract
(Deutsch)
Stilbonematinae sind frei im Meer lebende, symbiotische Nematoden, die von einer Genus- und Spezies-spezifischen Anordnung bakterieller, thiotropher Ektosymbionten überwachsen sind. Obgleich noch keine direkten Beobachtungen des Fressvorgangs existieren, gibt es deutliche Hinweise darüber, dass diese Bakterien die fast exklusive Nahrungsquelle dieser Nematoden darstellen. Die Lebensräume und das Verhalten der Nematoden dieser Unterfamilie sind sehr ähnlich. Die Würmer durchqueren die Chemokline seichter, subtidaler Meeressande, und verschaffen ihren Ektosymbionten damit abwechselnd Zugriff auf oxidierende und reduzierende chemische Reaktanden zur Schwefeloxidation. Obwohl die Nematoden einer relativ kleinen taxonomischen Gruppe angehören und sich deren Lebensräume und ihr Verhalten sehr ähneln, ist ihre morphologische Variabilität auffällig groß und einzigartig. Im Speziellen zeigt ihr Pharynx, das wohl komplexeste Organ von Nematoden, eine erstaunlich hohe Variabilität innerhalb dieser Unterfamilie und dient als Saugpumpe für die Nahrungsaufnahme. Es stellte sich die Frage, ob diese Variabilität in einer Weise mit dem symbiotischen Lebensstil verbunden ist. Hierfür war eine morphologische Untersuchung des Pharynx von Stilbonematinae notwendig und erstreckte sich über drei Studien, die zu folgenden Ergebnissen und Schlussfolgerungen führten: (i) Innerhalb der Unterfamilie existieren zwei verschiedene Pharynxtypen. Ein zweiteiliger Pharynx ist in einen vorderen, zylindrischen Abschnitt, und einen hinteren, muskulösen Bulbus unterteilt. Ein dreiteiliger Pharynx hingegen besitzt vorne einen geschwollenen, muskulösen Korpus, in der Mitte einen Isthmus und am hinteren Ende einen Bulbus. Eine umfassende Beurteilung der drei Pharynxtypen innerhalb von Nematoda zeigte, dass der dreiteilige Pharynx der Stilbonematinae einen eigenen Pharynxtyp darstellt. Basierend auf Roggens Pharynxmodell veränderte sich die Saugfunktion des Pharynx von der Aufnahme größerer, hin zur selektiven Aufnahme kleinerer Nahrungsmengen. Zusätzlich erfolgte diese Umstellungen des Pharynx mehrfach unabhängig voneinander. Die morphologische und funktionelle Variabilität des Pharynx korreliert mit der speziellen Natur der symbiotischen Ummantelung. Basierend auf dem Pharynxmodell sollte ein geschwollener Korpus weniger Saugdruck, gleichzeitig aber mehr Injektionsdruck erzeugen als ein zylindrischer Pharynxabschnitt. Die Position der jeweiligen Pharynxstruktur sollte keinen Einfluss auf ihre physikalischen Eigenschaften haben. Aus diesem Grund ist anzunehmen, dass ein prominent geschwollener Korpus eines dreiteiligen Pharynx im Vergleich zu einem zylindrischen, vorderen Pharynxabschnitt bei zweiteiligen Pharyngen, weniger Nahrung auf einmal aufnimmt. (ii) Bisher unbeschriebene Muskelgruppen sind mit dem Pharynx der Stilbonematinae assoziiert. In allen untersuchten Spezies fanden sich Bukkaldilatatoren, vordere und hintere Somatopharyngealmuskeln, und peripharyngeale Spiralmuskeln, die Teile des Pharynx umwickeln. Derartige Muskeln wurden bisher ausschließlich in einer aus heutiger Sicht entfernt verwandten Nematodengruppe beschrieben. Diese Resultate in Kombination mit Außengruppenvergleichen erlaubten es, zwei der drei Unterklassen von Nematoda - Chromadoria und Dorylaimia – in ein Schwestergruppenverhältnis zu stellen. Bukkaldilatatoren und Somatopharyngealmuskeln spielen beim Fressvorgang eine Rolle; bei der Vor- und Rückwärtsbewegung des Pharynx sowie bei der Erweiterung der Mundöffnung. Eine statistische Analyse zeigte, dass die Anzahl der Windungen des Spiralmuskels in starker direkter Korrelation mit der Schlankheit des vorderen Pharynxabschnitts bei zweiteiligen, und des Isthmus beim dreiteiligen Pharynx steht. Dieser Sachverhalt deckt sich mit der Vorhersage des Pharynxmodells von Roggen, dass ein sehr schlanker zylindrischer Pharynx nicht den benötigten Injektionsdruck erzeugen kann, um aufgenommenes Material weiter in Richtung Darm zu befördern. Es ist daher sinnvoll anzunehmen, dass der Spiralmuskel bei seiner Kontraktion den benötigten zusätzlichen Injektionsdruck auf das Pharynxlumen ausübt, um so den Transport aufgenommener Nahrung in den Darm zu unterstützen. (iii) Die Hauptpumpstruktur des Pharynx wechselte aus evolutionärer Sicht vom hinteren Bulbus zum vorderen, muskulösen Korpus. Diese Schlussfolgerung basiert auf der Kombination aus (a) der morphologischen Untersuchung der Gewebeverteilung im Bulbus von Stilbonematinae, (b) Vergleichen mit bisher beschriebenen Beobachtungen des Pumpvorgangs bei anderen dreiteiligen Pharynxtypen mit unterschiedlichen Gewebeverteilungen und (c) einer statistischen Analyse gemessener Volumina von Aktinfilamenten im hinteren Bulbus von Stilbonematinae. Letztere zeigt einen statistisch hochsignifikanten Unterschied zwischen dem Aktinfilamentvolumen von zwei- und dreiteiligen Pharyngen. Zusätzlich existiert eine gewisse Variabilität zwischen Genera mit dreiteiligem Pharynx, welche sich mit der unabhängigen Entstehung des dreiteiligen Pharynx deckt. Während die Muskulatur im hinteren Bulbus von dreiteiligen Pharyngen zu einem gewissen Grad reduziert ist, nimmt prominentes Drüsengewebe diesen Platz ein und dient wohl der effizienteren Verdauung von den in geringerer Menge vorhandenen Symbionten im Bakterienmantel.
Abstract
(Englisch)
Stilbonematinae are free-living, marine, symbiotic nematodes overgrown by a genus- and species-specific array of bacterial thiotrophic ectosymbionts. Although direct observations of the feeding process do not yet exist, there is strong evidence that these bacteria represent the almost exclusive food source of these nematodes. The habitats and behavior of the nematodes in this subfamily are very similar. The worms traverse the chemocline of shallow, subtidal marine sands, providing their ectosymbionts with alternating access to oxidizing and reducing chemical reactants for sulfur oxidation. Although the nematodes belong to a relatively small taxonomic group and their habitats and behavior are very similar, their morphological variability is strikingly large and unique. In particular, their pharynx, probably the most complex organ of nematodes, shows a surprisingly high variability within this subfamily and serves as a suction pump for food intake. The question arose as to whether this variability is somehow linked to the symbiotic lifestyle. For this purpose, a morphological investigation of the pharynx of Stilbonematinae was necessary and spanned three studies, which led to the following results and conclusions: (i) Two different pharynx types exist within the subfamily. A two-part pharynx is divided into an anterior, cylindrical section and a posterior, muscular bulb. A three-part pharynx, on the other hand, has a swollen, muscular body at the front, an isthmus in the middle and a bulb at the rear end. A comprehensive assessment of the three pharynx types within Nematoda showed that the tripartite pharynx of the Stilbonematinae represents a distinct pharynx type. Based on Roggen's pharynx model, the sucking function of the pharynx changed from the intake of larger to the selective intake of smaller amounts of food. In addition, these pharyngeal changes occurred several times independently of one another. The morphological and functional variability of the pharynx correlates with the specific nature of the symbiotic coat. Based on the pharynx model, a swollen, muscular corpus should generate less suction pressure but at the same time more injection pressure than a cylindrical pharynx section. The position of the respective pharyngeal structure should have no influence on its physical properties. For this reason, it can be assumed that a prominently swollen corpus of a three-part pharynx ingests less food at once compared to the cylindrical, anterior pharynx section of a two-part pharynx. (ii) Previously undescribed muscle groups are associated with the pharynx of the Stilbonematinae. Buccal dilators, anterior and posterior somato-pharyngeal muscles, and peripharyngeal spiral muscles that wrap parts of the pharynx were found in all species examined. Such muscles have so far only been described in a nematode group that is, from today's perspective, distantly related. The results found in combination with outgroup comparisons made it possible to place two of the three subclades of Nematoda - Chromadoria and Dorylaimia - in a sister group relationship. Buccal dilators and somato-pharyngeal muscles arguably play a role in the feeding process; in the forward and backward movement of the pharynx and in the expansion of the mouth opening. Statistical analysis showed that the number of coils of the spiral muscle has a strong direct correlation with the slenderness of the anterior pharynx in a two-part pharynx and of the isthmus in a three-part pharynx. This situation is consistent with the prediction of Roggen's pharynx model that a very slender cylindrical pharynx cannot generate the injection pressure required to move ingested material further towards the intestine. It is therefore reasonable to assume that when the spiral muscle contracts, it exerts the required additional injection pressure on the pharyngeal lumen to support the transport of ingested food into the intestine. (iii) From an evolutionary perspective, the main pumping structure of the pharynx changed from the posterior bulb to the anterior muscular corpus. This conclusion is based on the combination of (a) the morphological study of tissue distribution in the bulb of Stilbonematinae, (b) comparisons with previously described observations of pumping in other tripartite pharyngeal types with different tissue distributions, and (c) a statistical analysis of measured volumes of actin filaments in the posterior bulb of Stilbonematinae. The latter shows a statistically highly significant difference between the actin filament volume of two- and three-part pharynges. In addition, there is some variability between genera with a three-part pharynx, which is consistent with the independent evolution of a three-part pharynx within Stilbonematinae. While the muscles in the posterior bulb of three-part pharynges are reduced, prominent glandular tissue occupies this place and probably serves for more efficient digestion of the smaller amounts of symbionts in the bacterial coat.
Schlagwörter
Schlagwörter
(Deutsch)
Nematoda Pharynx Funktionelle Anatomie Symbiose CLSM Phylogenie Muskulatur Drüsen Pharynx assoziierte Muskulatur
Schlagwörter
(Englisch)
Nematoda Pharynx Functional anatomy Symbiosis CLSM Phylogeny Musculature Glands Pharynx associated musculature
Autor*innen
Philipp Pröts 
Haupttitel (Englisch)
How symbiosis shapes morphology
Hauptuntertitel (Englisch)
the reorganization and function of the pharynx of Stilbonematinae
Publikationsjahr
2026
Umfangsangabe
126 Seiten : Illustrationen
Sprache
Englisch
Beurteiler*innen
Andreas Schmidt-Rhaesa ,
Ann Vanreusel
Klassifikation
42 Biologie > 42.21 Evolution
AC Nummer
AC17832311
Utheses ID
79854
Studienkennzahl
UA | 794 | 685 | 437 |